Die Prager Stadtgalerie wurde durch Erlass des Rates des Nationalkomitees der Stadt Prag im Jahre 1963 gegründet. Es sollte
tschechische Kunst des 19. und 20. Jahrhunderts sammeln, konservieren, studieren und ausstellen. Gleichzeitig war es verantwortlich für die Restaurierung und Errichtung von Denkmälern, Skulpturen, Gedenktafeln und Brunnen an öffentlichen Plätzen in Prag.
Die Sammlungen der Prager Stadtgalerie waren jedoch bereits fast 100 Jahre vor ihrer legalen Gründung angewachsen, deshalb entstand die Idee einer Stadtgalerie. Die erste schriftliche Erwähnung einer solche Gründung wurde durch eine künstlerische Organisation im Jahre 1865 gemacht und geht auf die Idee des Malers Josef Manes zurück.
Das Problem der Gründung einer Stadtgalerie kam nach der Revolution 1918 wieder in den Blickpunkt des Interesses, als Prag die Hauptstadt des neugegründeten unabhängigen Tschechoslowakischen Staates wurde. Nach 1945 verlieh das Zentrale Nationalkomitee seine besten Gemälde und einige Skulpturen an die Nationalgalerie, die eine Ausstellung von Gemälden und Skulpturen aus dem Besitz der Stadt Prag in den Ausstellungshallen der
Prager Stadtbibliothek plante. 1950 fand im Haus in der Hybernergasse eine Ausstellung von Kunstgegenständen, die öffentliche Hallen und Büros schmückten, statt. Das Publikum konnte diese Werke in den späten 60iger Jahren wiedersehen, diesmal auf einer Ausstellung, die von der neugegründeten Prager Stadtgalerie veranstaltet wurde.
Nach der Gründung dieser Galerie konzentrierten sich ihre Mitarbeiter vor allem auf die wissenschaftliche Erforschung, schrittweise Veröffentlichung und systematische Vervollständigung der Sammlungen. Die Galerie erhielt die
Bilek Villa als Standort für ihre Sammlungen (1966 war hier die ständige Ausstellung von Skulpturen und Zeichnungen von Frantisek Bilek eröffnet worden), und auch die benachbarte Villa, die auch von einem Künstler entworfen worden war, in der Mickiewicz-Gasse auf der Burg. Danach bekam die Galerie das
Schloss Troja als Austellunghalle, die Ausstellungräume im 2. Stock des
Alten Rathauses, später auch noch den Kreuzgang und die Ritterhalle. Auch die Ateliers des
Prager Gemeindehauses wurden den Zwecken der Galerie gewidmet. Später fanden hier einige wichtige Ausstellungen statt, wo das Publikum sowohl die besten Kunstwerke aus den Sammlungen der Prager Stadtgalerie der letzten Jahre, als auch außerordentliche und unschätzbare Sammlerstücke aus dem frühen Besitz der Galerie sehen konnte.
In den 70iger Jahren wurden die Ateliers des Gemeindehauses und später auch die Räume im Schloss Troja der Galerie wieder entzogen und sie war gezwungen, ihre einzige ständige Ausstellung in der Bilek-Villa zu schließen und dort ein provisorisches Depositorium einzurichten. Danach konnte die Galerie ihre Sammlungen nur noch selten und zwar in befreundeten Galerien in der Tschechoslowakei oder anderen sozialistischen Ländern präsentieren, um deren Bedeutung und Einfluss nicht in Vergessenheit geraten zu lassen. 1983, im 20. Gründungsjahr der Galerie, wurde eine große Ausstellung aller ihrer Sammlungen in allen Ausstellungsräumen des Alten Rathauses – es waren dies Gemälde, Zeichnungen, Drucke und Skulpturen, eingerichtet. Die Ausstellung wollte bereits bekannte Kunstgegenstände den neuerworbenen gegenüberstellen. Die Reaktion der kommunistischen Parteigremien war so negativ, dass die Ausstellung bald nach ihrer Eröffnung wieder geschlossen und abgebaut werden musste.
Als
Jaroslav Fatka im Jahre 1984 zum neuen Direktor der Prager Stadtgalerie ernannt wurde, änderte sich auch die Einstellung zu den Sammlungen. Die Galerie setzte ihre Bemühungen um den Erhalt schwer zugänglichen historischen Materials nicht weiter fort und konzentrierte sich auf das Studium, die Beobachtung und Förderung zeitgenössischer Künstler, einschließlich der jüngsten, und im Jahre 1997 gründet sie eine
Sammlung zeitgenössischer Fotografie. Unter der Leitung des neuen Direktors bekam die Galerie auch
Schloss Troja zurück, das für seine Zwecke umgebaut wurde und wo heute eine
ständige Ausstellung tschechischer Kunst des 19. Jahrhunderts stattfindet. Das Nationalkomitee ist auch dem Wunsch der Galerie,
das alte Glockenhaus am Altstädter Ring zu rekonstruieren und für seine Zwecke nutzen zu können, entgegengekommen, in dem seit 1988 große Ausstellungen der Galerie stattfanden (oftmals in Zusammenarbeit mit wichtigen tschechischen und internationalen Institutionen), wo außerordentliche künstlerische und historische Merkmale im Details gezeigt und die internationale Reichweite tschechischer visueller Kunst präsentiert werden sollten.
Zur Zeit ist die Bilek Villa wieder dem Werk ihres Autors geöffnet. Die Ausstellungsräume des
Alten Rathauses wurden nach mehr als 60 Jahren in den Besitz der Stadt zurückgegeben. Nach einer Rekonstruktion wurde hier 1994 eine
Ausstellung zeitgenössischer und moderner Kunst eröffnet. Der Galerie gelang es, auch die Ausstellungsräume im zweiten Stock des alten Rathauses zu behalten, die später für experimentelle Ausstellungen für die jüngsten Künstler diente. Die neueste ständige Ausstellung ist die der tschechischen Kunst des 20. Jahrhunderts, die im Mai 1998 im rekonstruierten
Goldenen Ring Haus im Ungelt eröffnet wurde.